レベルファイブの人気タイトル「妖怪ウォッチ」の劇場版アニメ第4弾30年後の世界を舞台に、登場人物などを一新してた新たな世界が描かれる。かつて、妖怪を操る不思議な「腕輪」を持つ少年が存在した。しかし、少年は大人に成長し、彼には妖怪の存在が見えなくなってしまった。そして、役目を終えた「腕輪」は時空の彼方に葬られた。ケータの時代から30年後。穏やかな日常に彗星が迫り、妖怪ウイルス「鬼まろ」が人の悪意に感染。そのウイルスは無限に増殖を続けていた。新たな妖怪ウォッチに選ばれし者が、この人類滅亡の危機を救い、人間と妖怪の絆を取り戻す。今作ではジバニャンら妖怪たちに「ライトサイド」「シャドウサイド」2つのモードが存在するほか、鬼太郎をはじめとする「ゲゲゲの鬼太郎」のキャラクターも登場。新たな主人公でケータの娘となるナツメ役の声を上白石萌音が担当する。